Pada 2001, Zenimax Media, syarikat induk Bethesda Softworks, memutuskan bahawa kedua-dua unit operasi di Bethesda Softworks, pembangunan dan penerbitan, terpaksa dipecahkan. Seterusnya, Bethesda Softworks mengekalkan bahagian penerbitan sementara kakitangan pembangunan dipindahkan ke Bethesda Game Studios yang baru ditubuhkan.[2] Pada mulanya, BGS mempunyai sekitar 40 orang.[1]

Menjelang 2008, Bethesda Game Studios dianggap sebagai salah satu pembangun terkemuka industri atas reputasi yang diraih dari siri alam semesta fantasi Elder Scrolls dan Fallout 3 yang diiktiraf dengan baik. Bethesda telah mencipta peranan unik untuk dirinya sendiri, "menghabiskan masa bertahun-tahun untuk mencipta dunia terbuka yang besar-besaran, RPG pemain tunggal — bukan genre yang berkembang pesat dalam industri secara amnya — mencapai kejayaan yang hebat, membawa genre PC yang khas sekali kepada khalayak berbilang platform yang luas,” penulisan oleh Gamasutra dalam senarai terbaik akhir tahun mereka.[3]

Pada 9 Disember 2015, ZeniMax Media mengumumkan pembentukan Bethesda Studios Montreal, sebuah permainan Bethesda baru lokasi di Montreal, Quebec. Dipimpin oleh Yves Lachance, bekas ketua tingkah Behaviour Interactive, studio itu ditetapkan untuk meluaskan portfolio permainan di semua pelantar permainan.[4]

Pada 9 Mac 2018, BattleCry Studios yang berpangkalan di Austin, Texas, satu lagi anak syarikat Media ZeniMax, telah dijenamakan semula sebagai Bethesda Game Studios Austin.[5]

Pada 10 Ogos 2018, Escalation Studios telah dijenamakan semula sebagai Bethesda Game Studios Dallas.[6]

ZeniMax Media telah diperoleh oleh Microsoft dengan harga AS$7.5 bilion pada Mac 2021 dan menjadi sebahagian daripada Xbox Game Studios.[7][8]